Thinking Inside the Box: Comparative Limb Bone Shape in Emydid Turtles
Limb bone morphology often correlates with functional demands placed on animals by the environment. Comparisons of limb bone allometry in functionally divergent turtle taxa indicate highly specialized lineages show extensive flattening of the humerus. In Sea Turtles this contributes to flipper-shaped forelimb morphology that facilitates lift-based swimming (i.e., underwater flight). In contrast robust humeri and femora in terrestrial tortoises may reflect specializations for resisting high torsional loads during terrestrial walking and digging. However, it is unknown whether allometric patterns of ecomorphological divergence can be detected among more closely related lineages within clades that encompass species with diverse ecological habits. To test whether limb bone size and shape vary among closely related taxa that live in divergent habitats, we used phylogenetic comparative methods to assess scaling patterns and overall morphology of the humerus and femur of 27 emydid turtle species representing four genera: Graptemys (semiaquatic), Pseudemys (semiaquatic), Trachemys (semiaquatic), and Terrapene (terrestrial). In general, we found that limb bones of emydid taxa scale isometrically for most length–diameter and length–mass relationships. However, terrestrial Terrapene (box turtles) species exhibit relatively short femora compared with species from the more aquatic genus Trachemys (sliders). The relatively small limb bones of box turtles may promote limb withdrawal into the shell, but without mechanical costs because of high safety factors of turtle limb bones. The comparatively robust forelimb and hindlimb dimensions of Graptemys (map turtles) relative to other emydid clades may reflect habitat and foraging pressures in this group. La morfología de los huesos está relacionada con las demandas funcionales del ambiente. Estudios comparativos sobre la alometría de los huesos de tortugas funcionalmente divergentes han demostrado que especies marinas poseen un aplastamiento considerable del húmero. Dicho aplastamiento determina extremidades con forma de aleta, lo que facilita el nado. Adicionalmente, en tortugas terrestres, el húmero y el fémur es mas robusto, lo que posiblemente refleje una especialización para resistir altas cargas de torsión al caminar/excavar. No se ha examinado con anterioridad si las diferencias morfológicas antes mencionadas ocurren también en grupos de especies estrechamente relacionadas (i.e., dentro de una misma familia). Las tortugas Emydidae incluyen especies semiacuáticas y completamente terrestres. Para poner a prueba la hipótesis que el tamaño de los huesos de las extremidades varía en tortugas emydidas de acuerdo a sus hábitos ecológicos, en este estudio se examinaron, usando metodos filogeneticos comparativos, patrones de asimetría y morfología general del húmero y fémur en 27 especies de los géneros Graptemys (semiacuáticas), Pseudemys (semiacuaticas), Trachemys (semiacuáticas), y Terrapene (terrestres). Se observó isometría entre largo y diámetro de los huesos o masa corporal para la mayoría de los clados. No obstante, el fémur fue mas corto y frágil, y el húmero fue mas corto en relación a la masa corporal en tortugas terrestres (Terrapene) vs. mas acuáticas (Trachemys). Las dimensiones observadas podrían permitir a las tortugas terrestres proteger las extremidades dentro del caparazón sin determinar un costo mecanico dado a un factor de seguridad alto reconocido para los huesos de las extremidades en tortugas. Ademas, los resultados indican que las especies del genero Graptemys (Tortugas Mapa) presentan dimensiones mas robustas de las extremidades anteriores y posteriores en relación a otros clados de tortugas emydidas. Extremidades mas robustas en Graptemys podrían reflejar presiones selectivas relacionadas con el hábitat y alimentación en este clado.ABSTRACT
RESUMEN
Illustration of FED (A) and PD B) measurements collected from the humerus and femur midshaft of turtle specimens. The pictured specimen is the humerus of a Red-Eared Slider (Trachemys scripta) from Clemson University's collection (CUSC uncataloged). Figure modified from Young et al. (2019).
Bayesian inference phylogenetic tree representing the four emydid clades: Terrapene (terrestrial; orange), Pseudemys (semiaquatic; blue), Trachemys (semiaquatic; green), and Graptemys (semiaquatic; purple). Numbers shown along branches indicate branch lengths. All nodes are supported with a value greater than 0.524, and 19 of 26 nodes have posterior probabilities greater than 0.95.
Plots of standardized independent contrasts of humeral length (A) and femoral length (B) vs. standardized independent contrasts for estimated body mass for Terrapene (orange) and Trachemys (green). Pooled regressions for pairs of clades, like these, allowed us to calculate PIs and conduct basal contrast tests (Table 2).
Contributor Notes
